La iglesia, entre las más antiguas de las del grupo fernandino, fue edificada en la segunda mitad del siglo XIII en el lugar donde primero se emplazó un templo visigodo del siglo VII y posteriormente, aunque este dato es sólo probable, una mezquita mozárabe, de los que no queda el menor vestigio. En el medievo lindaba con la muralla que separaba la Ajerquía de la Villa, así como con la desaparecida Puerta del Colodro. Hoy, da nombre a uno de los barrios de más solera de la ciudad, conocido popularmente como "barrio de los toreros" por su tradición. Frente a la fachada principal se extiende la homónima Plaza de Santa Marina, presidida por el Monumento a Manolete.
El 23 de junio de 1880 el templo sufrió un incendio que le afectó considerablemente y que reclamó una reconstrucción de dos años de duración. El 17 de julio de 1882 el culto fue restablecido. En los siglos XIX y XX -la última vez en 1998- se acometieron varias restauraciones destinadas a recuperar el aspecto medieval de la fábrica, disimulado por las reformas de aires barrocos realizadas para reparar los daños sufridos en sendos terremotos, el de 1680 y el de 1755.
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